Während eines Luftangriffs auf Tokio kommt die Mutter des zwölfjährigen Mahito Maki ums Leben. Als sein Vater daraufhin die jüngere Schwester seiner verstorbenen Frau heiratet und mir seiner Familie aus der Stadt aufs Land zieht, beginnt für Mahito eine schwere Zeit. Schon bald stößt er auf einen mysteriösen Turm und einen sprechenden Reiher, der im verkündet, dass seine Mutter noch am Leben ist und in diesem eigenartigen Bauwerk gefangen gehalten wird. Im geheimnisvollen Turm entdeckt er eine magische Welt voller fantastischer Kreaturen, aber auch Gefahren.